РОЛЬ ВНЕШНИХ ФАКТОРОВ В ЭМБРИОГЕНЕЗЕ APIS MELLIFERA
←
→
Транскрипция содержимого страницы
Если ваш браузер не отображает страницу правильно, пожалуйста, читайте содержимое страницы ниже
ОНТОГЕНЕЗ, 2021, том 52, № 6, с. 476–484
БИОЛОГИЯ РАЗВИТИЯ ЖИВОТНЫХ
(БЕСПОЗВОНОЧНЫХ И ПОЗВОНОЧНЫХ)
УДК 591.31
РОЛЬ ВНЕШНИХ ФАКТОРОВ В ЭМБРИОГЕНЕЗЕ APIS MELLIFERA
© 2021 г. Д. В. Богуславскийa, *, И. С. Захаровa
a
Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова РАН, ул. Вавилова, 26, Москва, 119334 Россия
*e-mail: boguslavsky@rambler.ru
Поступила в редакцию 08.06.2021 г.
После доработки 23.07.2021 г.
Принята к публикации 27.07.2021 г.
Эмбриональное развитие медоносных пчел изучается уже более 150 лет (Bütschli, 1870) и накоплено
множество данных об эмбриогенезе Apis mellifera L., но в современной эмбриологии насекомых пче-
лы как объект исследования используются пока мало. Помимо значения пчел как опылителей и
продуцентов биологически активных веществ, представляет большой интерес участие социального
поведения в контроле за ходом индивидуального развития этих перепончатокрылых. В настоящем
обзоре приведены сведения о внешних факторах (биотических и абиотических), влияющих на эм-
бриогенез A. mellifera, в том числе связанных с социальным поведением.
Ключевые слова: медоносная пчела, эмбриогенез, пчелиная матка, пчелы-трутовки, партеногенез,
полиандрия, оофагия, egg policing, Apis mellifera
DOI: 10.31857/S0475145021060021
ВВЕДЕНИЕ погибая либо сразу после копуляции, либо в кон-
Онтогенез одного из самых известных пере- це лета – начале осени, когда их перестают кор-
пончатокрылых насекомых – A. mellifera обладает мить рабочие пчелы. При отсутствии поступле-
рядом особенностей, придающих, медоносной ния в пчелосемью нектара в теплое время года
пчеле уникальность как объекту биологии разви- матка может прерывать яйцекладку на длитель-
тия. Главное в биологии медоносной пчелы – это ный период, и тогда колония может погибнуть.
ее существование как общественного насекомого При обильном поступлении нектара в пчелосемье
в структурированной колонии-семье. Социаль- может присутствовать несколько яйцекладущих
ные взаимодействия регулируют структуру коло- маток, но к осени всегда остается лишь одна. Та-
нии пчел. В основе колонии A. mellifera находится ким образом биологический цикл колонии во
пчелиная матка – в норме единственная яйцекла- многом определяется циклом жизни пчелиной
дущая особь, которая откладывает от нескольких матки. Нарушение этих механизмов, как прави-
до 3000 яиц в сутки в период с февраля по октябрь ло, приводит к гибели семьи. Например, при бес-
(Nolan, 1927). На 7–10 день после выхода из ма- покойстве колонии паразитами, вредителями,
точника – специальной ячейки большого разме- или при недостаточной естественной вентиляции
ра, – молодая матка совершает от одного до не- гнезд в зимний период, а также в случае аномаль-
скольких брачных вылетов, во время которых но теплой погоды, возможна ранняя яйцекладка
спаривается с несколькими трутнями (Тряско, маткой, что обычно вызывает гибель колонии
1951), сперматозоиды от которых сохраняют жиз- пчел.
неспособность в семяприемнике матки до восьми Большой интерес представляет египетский под-
лет. Яйцекладущая матка не способна ни собирать вид медоносной пчелы, названый в честь Ж.Б. Ла-
пищу, ни кормить личинок, ни устраивать жили- марка – Apis mellifera lamarckii. В отличие от других
ще. Все эти функции в семье выполняют рабочие представителей вида, египетские пчелы не собира-
пчелы. При соответствующих условиях пчелиная ют прополис, не собираются в зимний клуб, в их
матка может жить до восьми лет (Seeley, 1995). Все гнездах встречаются так называемые полуматки
остальные члены пчелосемьи имеют более корот- (вспомогательные матки) – промежуточные по
кий срок жизни: рабочие пчелы, выведшиеся ле- морфологии особи, сочетающие признаки рабо-
том, живут около месяца, осенние – до весны, чих пчел и маток (Zeid, 2001). У полуматок разви-
трутни тоже живут не более нескольких месяцев, тый спермоприемник и возможно они спаривают-
476РОЛЬ ВНЕШНИХ ФАКТОРОВ В ЭМБРИОГЕНЕЗЕ APIS MELLIFERA 477
ся с трутнями. Эмбриогенез A. mellifera lamarckii Длина яйца составляет 1.49 ± 0.12 (диапазон
длится в среднем 66 ч (72 ч у представителей других 1.12–1.85) мм, ширина – 0.35 ± 0.02 (диапазон
подвидов), что предположительно является адап- 0.30–0.40) мм. Объем яйца – 0.10 ± 0.02 (диапазон
тацией к засушливому климату (Zeid, 2020). 0.06–0.15) кубических мм (Woyke, 1998). В про-
цессе созревания зародыша вес яйца уменьшает-
Первое наиболее полное описание эмбриоге- ся примерно на 30% (DuPraw, 1967; Woyke, 1998),
неза медоносной пчелы, выполненное с помо-
а размер сначала уменьшается, но непосредствен-
щью светового микроскопа, опубликовано Нель-
но перед вылуплением личинок размер яйца уве-
соном (Nelson, 1915). Его работа была расширена в
личивается. Яйца, которые могут откладываться
отношении раннего эмбриогенеза Шнеттером
рабочими пчелами, длиннее, шире, объемнее, тя-
(Schnetter, 1934). Дю Про, используя работы Нель-
желее и более изменчивы по размеру, чем яйца,
сона и Шнеттера, а также свои наблюдения, выде-
отложенные маткой (Woyke, 1994; Gençer, Woyke,
лил и описал десять стадий эмбриогенеза, видимых
2006; Wegener et al., 2010). Это может быть связано
в яйце A. mellifera (Du Praw, 1967). Геном медонос-
с тем, что несколько рабочих пчел откладывают
ной пчелы полностью секвенирован и опублико-
яйца.
ван в 2006 году (The Honey Bee Genome Sequencing,
2006 г.). В 2014 геном был пересмотрен с исполь- Размер яиц отличается у разных подвидов и у
зованием новых технологий и проведено глубо- маток одного подвида (Taber, Roberts, 1963; Rob-
кое секвенирование транскриптома семи тканей erts, 1965; Woyke, 1998; Gencer, Woyke, 2006). Он
пчелы (Elsik et al., 2014). Эти данные стимулируют также коррелирует с величиной колонии и усло-
исследования эпигенетических механизмов регу- виями жизни пчел – при неблагоприятных усло-
ляции индивидуального развития пчел, а также виях размер яиц увеличивается. Более крупные
формирования поведенческих программ, специ- яйца отличаются более высокой выживаемостью,
фичных для пчелиных каст. Личиночная стадия что позволяет предположить, что матки медонос-
развития пчелы особенно популярна в качестве ных пчел способны увеличивать размер яиц в не-
модели эпигенетических перестроек (Sieber et al., благоприятных условиях, чтобы повысить выжива-
2021), однако исследования зародышевого разви- емость потомства. Высокая пластичность и генети-
тия – эмбриогенеза медоносной пчелы на моле- ческая изменчивость размера яиц у медоносных
кулярном и генетическом уровне пока еще не- пчел может иметь большое значение для выжива-
многочисленны и неполны. ния колоний A. mellifera (Amiri et al., 2020). Сход-
ный механизм регуляции обнаружен и у плодовой
мухи Drosophila melanogaster. Особи, выращенные
МОРФОЛОГИЯ ЯИЦ при недостатке пищи, откладывали на 3–6% более
МЕДОНОСНОЙ ПЧЕЛЫ тяжелые яйца, чем мухи, выращенные на стан-
И ОПЛОДОТВОРЕНИЕ ЯЙЦЕКЛЕТКИ
дартной пище, несмотря на то, что они были на
Яйцо медоносной пчелы представляет собой 30% легче мух с неограниченным питанием (Vijen-
билатерально-симметричную клетку с плотной на- dravarma et al., 2010).
ружной оболочкой – хорионом, образовавшейся за
Из более крупных диплоидных яиц развивают-
счет отмерших клеток фолликулярного эпителия.
ся более крупные матки (Гейтманек, 1960) с бóль-
Внутренняя часть яйца, ограниченная оболочкой,
шим количеством яйцевых трубочек (Бородачева,
представлена ядром и цитоплазмой. Значительная
1973). Вес яиц также влияет на большинство экс-
часть цитоплазмы занята желтком, который слу-
терьерных признаков рабочих пчел, но в меньшей
жит запасом питательных веществ для развития
степени, чем пчелиных маток, что, по-видимому,
зародыша.
связано с обильным питанием последних на ли-
Яйцо пчелы имеет вытянутую цилиндриче- чиночной стадии развития (Бородачева, 1973).
скую форму и слегка изогнуто. Дорсальная сторо- Показано различие между диплоидными яйцами,
на яйца вогнута, а вентральная выпуклая, что ха- отложенными в ячейки, предназначенных для
рактерно для формы яйца у Двукрылых (Diptera) выращивания рабочих пчел, и яйцами, отклады-
и Перепончатокрылых (Hymenoptera). В яйце вы- ваемыми в ячейки (мисочки) для выращивания
деляют передний и задний концы. Яйцо движется маток (Wei et al., 2019). Яйца, отложенные в ми-
в яйцеводе задним, слегка зауженным концом сочки на 13.26% тяжелее (157.51 ± 12.37 против
вперед. В этой части яйца позднее будет форми- 138.93 ± 10.90, мкг), на 2.43% длиннее (1.56 ± 0.04
роваться брюшко личинки. В переднем, слегка против 1.52 ± 0.05, мм) и на 4.18% толще (0.374 ±
расширенном конце яйца позднее будет развива- ± 0.010 против 0.359 ± 0.013, мм), чем яйца в пче-
ется голова личинки. линых ячейках (Wei et al., 2019).
ОНТОГЕНЕЗ том 52 №6 2021478 БОГУСЛАВСКИЙ, ЗАХАРОВ
Оплодотворение яйцеклетки происходит не- ходят при изменении температуры внешней сре-
посредственно перед откладыванием яйца при ды и количества рабочих пчел в колонии (Seeley,
прохождении его по яйцеводу. В переднем, рас- 1985). Так при увеличении температуры внешней
ширенном конце яйца находится отверстие (мик- среды на двадцать градусов начиная с 6°С темпе-
ропиле), через которое из семяприемника матки ратура около расплода в центре гнезда почти не
во время прохождения яйца по яйцеводу прони- менялась – 35.4 ± 0.02°С (Cv = 0.7%), на перифе-
кают спермии. В остальное время микропиле не- рии гнезда – 35.3 ± 0.03°С (Cv = 2%). Увеличение
проницаемо как для бактерий, так и для вирусов. коэффициента вариации (Cv) с 0.7 до 2% показы-
В семяприемнике пчелиной матки сохраняется вает, что стабильность температуры в центре
около 5 миллионов сперматозоидов, полученных гнезда с расплодом выше, чем на периферии. Ко-
во время брачного облета от нескольких трутней. лебания влажности и содержания углекислого га-
При этом около 60% оплодотворенных яиц полу- за в гнезде больше зависят от внешней темпера-
чают по одному спермию (Woyke, 1962). Пчело- туры. Так в зоне расплода концентрация СО2
матка может откладывать как оплодотворенные при внешней температуре 13.1–17.0°С составля-
яйца, из которых формируются женские особи, ет 0.66 ± 0.024% (Cv = 15.2%), а при 29.1–31.0°С
так и неоплодотворенные – из которых формиру- соответственно 0.25 ± 0.012% (Cv = 23.0%) (Есь-
ются трутни. Оплодотворенные и неоплодотво- ков, 1990).
ренные яйца пчелиных маток не различаются по В экспериментальных условиях показано, что
размеру (Henderson, 1992; Gencer, Woyke, 2006). температура существенно влияет на длительность
Выделения секрета придаточной железы со спер- эмбрионального развития – при понижении тем-
матозоидами запускается с участием механоре- пературы с 38 до 30°С длительность зародышево-
цепторов передних ног матки (Koeniger, 1970). го развития возрастает в 1.66 раза (Р > 0.999). В
Неоплодотворенные яйца, из которых будут раз- данном температурном диапазоне зависимость
виваться трутни, откладываются в ячейки бóль- между температурой (Х) и продолжительностью
ших размеров, чем предназначенные для рабочих эмбрионального развития (Y) можно выразить
пчел, что и выясняется маткой при ее освидетель- уравнением (Еськов, 1995):
ствовании очередной ячейки сота.
Яйцо откладывается маткой на донышко вос-
Y = 135.63 − 1.71X + 34.62 .
ковой ячейки перпендикулярно средостению со- X − 29
та (рабочие пчелы откладывают по несколько яиц
на стенку ячейки). В течение трех дней оно посте- Развитие эмбриона изменяется при резком
пенно наклоняется и к концу эмбриогенеза ло- снижении температуры. Охлаждение яиц до 0°С в
жится на дно ячейки. Через 72 ± 4 ч после отклад- течении 1.5 ч вызывает 16 ± 4% гибель. Особенно
ки яйца его оболочка лопается, и из него выпол- сильно влияет низкая температура на зародыш в
зает личинка. возрасте 8–14 ч (третий–начало четвертого пери-
ода), когда происходит образование бластодер-
мы. Действие низкой температуры 8–13°С в этот
ВЛИЯНИЕ АБИОТИЧЕСКИХ ФАКТОРОВ период в течение 72–135 мин сильно нарушает
НА ЭМБРИОГЕНЕЗ процесс эмбриогенеза, из зародыша развивается
особь, совмещающая признаки трутня и рабочей
Отличительной особенностью индивидуально-
пчелы. У зародышей в более позднем возрасте ме-
го развития медоносной пчелы является стабиль-
няются только сроки развития, удлиняясь при
ность условий, в которых развивается эмбрион, ли-
понижении температуры и сокращаясь при ее по-
чинка и куколка. Отдельные пчелы являются пой-
вышении. Эмбриональное развитие ускоряется
килотермными животными, но пчелиная семья,
до 66 ч при содержании яиц в термостате при 37–
как биологическая единица, гомойотермна. В гнез-
38°С и относительной влажности 75–85%. Пони-
де пчел поддерживается постоянная температура и
жение температуры до 30–31°С удлиняет период
влажность. В части гнезда пчелиной колонии с раз-
эмбрионального развития до 115 ч (Еськов, 1978).
новозрастным расплодом (яйца, личинки, кукол-
ки) рабочими пчелами поддерживаются посто- Выживаемость эмбрионов также связана с
янная температура (35°С), влажность (75%) и температурой: максимальный процент личинок
концентрация углекислого газа (Еськов, 1990). (около 97%) вылупляется при 35°С. Около 96%
Кондиционирование гнезда обеспечивается ра- при 32–33°С, при 36°С – 92%, при 30°С – 85%,
бочими пчелами, но значительное количество при 38°С – 52%, при 29°С – 5%.
тепла выделяется также трутнями и расплодом. Не обнаружены достоверные различия между
Небольшие колебания этих показателей проис- гаплоидными и диплоидными эмбрионами по
ОНТОГЕНЕЗ том 52 №6 2021РОЛЬ ВНЕШНИХ ФАКТОРОВ В ЭМБРИОГЕНЕЗЕ APIS MELLIFERA 479
продолжительности развития в зависимости от ООФАГИЯ – МЕХАНИЗМ КОНТРОЛЯ
температуры (Еськов, 1995). При 30°С гаплоидные ЭМБРИОНАЛЬНОГО РАЗВИТИЯ
эмбрионы развиваются в течение 114 ч (Cv = 6%), а Если на личиночной стадии онтогенеза пчелы
диплоидные – 116 ч (Cv = 15%). Соответственно, важнейший механизм управления направлением
при 34°С – 80 ч (Cv = 3%) и 79 ч (Cv = 4%), при развития – это специфическое питание личинки,
38°С – 69 ч (Cv = 3%) и 70 ч (Cv = 5%). которое используют рабочие пчелы, то на эмбри-
Наибольшее количество личинок (95.5%) вы- ональной стадии важный фактор социального
лупляется из яиц при 75 ± 2% влажности. С повы- контроля – выбраковка, элиминация яйца по-
шением и понижением влажности процент гибели средством его поедания. Этот механизм носит на-
развивающихся эмбрионов возрастает. Влажность звание оофагии и является одним из проявлений
ниже 45 ± 2% приводит к 100% гибели эмбрионов. каннибализма в колониях социальных видов на-
При 50–55% – выживаемость около 60% (Еськов, секомых (Stark et al., 1990). Оофагия происходит
1978). на разных уровнях. Во-первых, это поедание
яйцекладущими самками кладок других самок
Важный фактор, который может повлиять на
(Лопатин, Ишмуратова, 2010). У Xylocopa sulcatipes
эмбриогенез медоносной пчелы – освещенность.
(пчела-плотник) многократная взаимная оофа-
В норме гнездо защищено от попадания есте-
гия происходит в период формирования поли-
ственного освещения. Облучение яиц светом раз-
гинно основанной колонии (Stark et al., 1990), ко-
личной длины волны и временем экспозиции по-
гда устанавливается иерархия доминирования
разному влияет на эмбриогенез. Так одноминут-
между самками. Схожее поведение обнаружено
ное облучение солнечным светом (освещенность
также в гнездах пчел Euglossa fimbriata (Augusto,
9.4 × 104 ± 0.2 × 104 лк) увеличивает элиминацию Garófalo, 2009). В колониях эусоциальных ос се-
в 1.5 раз (контроль 3.6±2.4%), трехминутное – в мейства Настоящие осы также обнаружено и рас-
4.2 раза, пятиминутное – в 7.4 раза, семиминут- познавание яиц, и дифференциальная оофагия
ное – в 15.3 раза, десятиминутное – в 18.7 раза и (Dapporto et al., 2010). В использовании такого
двадцатиминутное – в 22.7 раза (Еськов, 1995). метода ревизии предполагается ключевое участие
Ультрафиолетовое облучение (360 нм) интенси- ювенильного гормона, как метки яиц доминант-
фицирует элиминацию яиц пчелами: контроль ной самки (Oi et al., 2020).
(без облучения) – 5.6 ± 3.6%, 1 с – увеличение эли-
минации в 1.1 раза, 3 с – в 3.0 раза, 5 с – в 12.4 раза, Во-вторых, это поедание рабочими пчелами
10 с – в 17.1 раза (Еськов и др., 1991; Еськов, Чель- яиц, отложенных другими рабочими особями (пче-
цов, 1992). лами-трутовками). У близкородственного A. mellif-
era вида – восточной медоносной пчелы (Apis cera-
Облучение яиц в сотах на стадии четвертого – na) – до 11.7% рабочих особей откладывают яйца,
пятого периода эмбриогенеза (30 ± 6 ч) синим но они редко доживают до окукливания из-за ин-
светом (синий светодиод 0.6 мКд), модулиро- тенсивной ревизии – распознавания рабочими
ванным низкой частотой 50, 500, 2000 или пчелами таких яиц (egg policing) и личинок
20 000 Гц, в течение 5–30 мин на расстоянии (Holmes et al., 2014). Матка медоносных пчел при
10–50 см (20 мин – 10 см – 50 Гц; 1 мин – 20 см – откладке яиц предположительно помечает их сек-
500 Гц; 30 мин – 50 см – 2000 Гц; 5 мин – 30 см – ретом Дюфуровой железы и старается не пропус-
20000 Гц) сокращает на трое суток продолжитель- кать ячейки сота (количество пустых ячеек служит
ность развития рабочих пчел до имаго (с 21 до индикатором качества матки). Яйца с “неправиль-
18 сут) (Егоров и др., 2010). ной” меткой рабочие пчелы съедают, выявляя их с
В настоящее время в естественных условиях помощью антенн. Пчелы, возможно, не могут
обитания пчел на их развитие может оказывать идентифицировать мертвые эмбрионы (яйца), по-
влияние электромагнитное загрязнение. Электри- скольку они не удаляются (Martin et al., 2004; Beek-
ческое поле 50 Гц при напряженности 10–20 кВ/м man, Oldroyd 2005; Kärcher, Ratnieks, 2014). Это го-
незначительно увеличивает удаление пчелами ворит о том, что не жизнеспособность как тако-
яиц: при 24 ч воздействии элиминация составляет вая используется как сигнал для удаления яйца.
6.4%, в контроле – 5.9% (Еськов, 1995). Длитель- Яйца, отложенные маткой, и яйцекладущими
ное воздействие низкочастотного электрического рабочими пчелами покрыты различными пепти-
поля 50 Гц при напряженности 12–20 кВ/м на ко- дами. Количество типов пептидов больше на
лонию пчел нарушает внутригнездовую терморе- яйцах, отложенных рабочими пчелами. В основ-
гуляцию и повышает температуру в зоне расплода ном это пептиды входящие в состав пчелиного яда
до 38.2 ± 2°С (Еськов, Тобоев, 2008), что укорачи- (в том числе мелиттин), их было в 10.3 раза боль-
вает длительность эмбриогенеза. ше, чем на яйцах, откладываемых матками. На
ОНТОГЕНЕЗ том 52 №6 2021480 БОГУСЛАВСКИЙ, ЗАХАРОВ
яйцах маток в 11.0 раз больше пептидов, произ- творены сперматозоидами трутней, остальные
водных сериновой протеазы, чем на яйцах пчел яйца – партеногенетические. Не спарившиеся с
(Ernst, 2016). Механизм химической маркировки трутнями матки способны откладывать лишь не-
яиц пока полностью не изучен (Martin et al., 2004, оплодотворенные яйца, но в редких случаях возмо-
2018). жен партеногенетический процесс – телитокия.
У медоносных пчел оофагия кроме того встре- Отсутствие оплодотворенных яиц ведет к вырож-
чается при недостатке в гнезде пыльцы (перги) – дению семьи. Но исследование механизмов пар-
источника аминокислот для пчел, и может дохо- теногенеза у пчел, возможно, позволит получать
дить в таких случаях до 90% всех отложенных мат- инбредные линии для закрепления эффекта гете-
кой яиц (Кашковский, Машинская, 1989; Schmickl, розиса с целью повышения продуктивности пче-
Crailsheim, 2001). лосемей (Астауров, 1977).
У пчел возможна полиспермия и гинандро- Интересные, незаслуженно забытые экспери-
морфизм (Aamidor et al., 2018), когда при оплодо- менты по искусственному партеногенезу в яйцах,
творении в яйце происходит слияние не только отложенных пчелиными матками, проводила в
сперматозоида и яйцеклетки, но и других сперми- семидесятых годах Виктория Владимировна
ев с редукционными тельцами. Гинандроморфы Тряско – первооткрыватель полиандрии у медо-
сочетают в себе морфологические признаки рабо- носных пчел. Результаты были доложены на
чей пчелы и трутня. Описан также пока единствен- XXV конгрессе Апимондии (XXV Апимондия, 1975;
ный случай появления жизнеспособной пчелы,
Тряско, 1980), но не привлекли внимания, так как
несущей лишь отцовский геном от двух трутней
значительно опережали свое время. Тема телито-
(Aamidor et al., 2018). Рождение таких особей в пче-
кии у медоносных пчел станет популярной лишь
линой семье, по-видимому, возможно лишь при
нарушении распознавания пчелами яиц с не- через 17 лет после так называемого “Капского
обычным геномом (egg policing) и последующей бедствия” 1992 года, когда более ста тысяч пчело-
оофагией. семей Apis mellifera scutellata были уничтожены
псевдоматками Apis mellifera capensis (Martin et al.,
2002). Подвид медоносных пчел Apis mellifera cap-
ПАРТЕНОГЕНЕТИЧЕСКОЕ РАЗВИТИЕ ensis склонен к социальному паразитизму – рабо-
ООЦИТОВ A. MELLIFERA чие пчелы иногда проникают в колонии Apis mel-
У медоносных пчел гаплодиплоидный тип lifera scutellata и откладывают диплоидные яйца
определения пола (Dzierzon, 1845) – яйца, содер- (телитокия), что связано с делецией 9 пар нуклео-
жащие 16 хромосом, дают мужских особей (арре- тидов во фланкирующем интроне ниже пятого эк-
нотокия (arrhenotoky) или арренотокный парте- зона гена gemini и изменением экспрессии 471 гена
ногенез). При 32 хромосомах в яйце, появляется (Aumer et al., 2018). Аутомиктический партеноге-
женская особь – или рабочая пчела, или матка, нез Apis mellifera capensis сводится к возникнове-
что регулируется рабочими пчелами через меха- нию двуядерных яиц, второе ядро которых разви-
низм управления питанием в личиночный пери- вается из дистального производного деления пер-
од. В случае гибели единственной пчеломатки вого направительного тельца.
структура колонии может быть восстановлена,
если в семье еще сохранились диплоидные яйца Тряско индуцировала апомиктический парте-
или личинки до трехдневного возраста. В этот пе- ногенез в гаплоидных яйцах, которые матка все-
риод рабочими пчелами может быть решена зада- гда откладывает вне пчелиных ячеек. Яйца акти-
ча изменения траектории развития в направле- вировались теплом или холодом и после инкуба-
нии формирования пчелиной матки (Seeley, ции (90–120 мин) их фиксировали (спирт–уксус
1995). В противном случае часть рабочих пчел че- 3 : 1), окрашивали ацетокармином и проверяли
рез 20–35 дней начинают откладку гаплоидных под микроскопом, произошло ли деление созре-
яиц, дающих начало мужским особям – трутням вания. Успех термоактивации оценивали по про-
(Miller, Ratnieks, 2001). В отдельных случаях рабо- центу яиц с одним делением. Он был достаточно
чие особи также способны откладывать диплоид- высок (35–89%) у яиц отдельных маток, в боль-
ные яйца (телитокия (thelytoky) – вид партеноге- шинстве же яиц эффект отсутствовал. Причина
неза, при котором самки без оплодотворения этого в том, что судьба ядра ооцита определяется
производят самок). Таким образом, обе женские развитием окружающей цитоплазмы. Незрелая
касты (матки и рабочие пчелы) способны отклады- ооплазма меняет характер делений созревания и
вать как диплоидные, так и гаплоидные яйца, но проявляет неспособность элиминировать лиш-
только диплоидные яйца пчелиной матки оплодо- ние пронуклеусы (Тряско, 1980).
ОНТОГЕНЕЗ том 52 №6 2021РОЛЬ ВНЕШНИХ ФАКТОРОВ В ЭМБРИОГЕНЕЗЕ APIS MELLIFERA 481
ХРОНОБИОЛОГИЯ ЯЙЦЕКЛАДКИ ная пчела как объект эмбриологии имеет множе-
И ЭМБРИОГЕНЕЗА ПЧЕЛ ство преимуществ перед другими модельными
Плодовая муха Drosophila melanogaster была организмами: возможность получения большого
первым организмом, у которого обнаружили ге- количества яиц, простота инкубирования эмбри-
ны, регулирующие циркадные ритмы. Откладка онов, хорошо описанные методы работы с яйца-
яиц Drosophila также находится под циркадиан- ми медоносных пчел. Эмбриогенез пчелы имеет
ным контролем (Allemand, 1977; Howlader, Shar- как сходства, так и отличия от эмбрионального
ma, 2006; Manjunatha et al., 2008). Яйцекладка у развития дрозофилы и заканчивается на менее
самок мух происходит ритмично, начиная с сере- зрелой стадии вылупления. Представители отря-
дины дня и достигая максимума к вечеру да Перепончатокрылые (Hymenoptera) предпо-
(McCabe, Birley, 1998; Sheeba et al., 2001; Manjuna- ложительно появились на Земле около 350 млн лет
tha et al., 2008). У медоносных пчел матка играет назад, Двукрылые (Diptera) произошли около
важную роль в синхронизации циркадных ритмов 160 млн лет назад (Misof et al., 2014). У медонос-
колоний (Moritz, Sakofski, 1991). Что же касается ных пчел несколько вариантов партеногенетиче-
суточных циркадных ритмов, то матки пчел де- ского развития ооцита, что также нетипично для
монстрируют циркадную пластичность в своем большинства насекомых.
поведении при изоляции на одном из сотов (Ha- Значительное влияние на эмбриологию медо-
rano et al., 2007). Трехчасовая периодичность за- носных пчел оказывает их социальное поведе-
мера яйцекладки выявляет ритмическую структу- ние – поддержание постоянной температуры и
ру суточного хода откладки яиц маткой. В ней влажности, ревизия яиц и оофагия, регуляция
четко выделяются этапы нарастания яйцекладки яйцекладки матки и размера яиц. Это суще-
в течение 12 ч с минимального суточного значе- ственно отличает эмбриологию пчел от других
ния в 17 ч до максимума в 5 ч, затем идет сниже- насекомых. Изучение эмбриогенеза отдельных
ние интенсивности яйцекладки до минимального видов насекомых важно для понимания их эво-
в 17 ч. Этот эффект не зависит от количества при- люции, в том числе эволюции социальности.
несенного в колонию пчелами пыльцы и нектара Среди всего многообразия насекомых существует
(Загретдинов, 2008). Дальнейшие исследования лишь одна группа, в которой представлены все
показали шестичасовые колебания уровня яйце- известные типы социальной организации – над-
кладки с меньшей амплитудой (Загретдинов, 2009). семейство Пчелиные (Apoidea). Наивысшей со-
В естественных условиях без изоляции матки на- циальной организацией среди пчел обладают ко-
блюдалось аритмичное откладывание яиц (Free лонии медоносной пчелы (A. mellifera). Эволюция
et al., 1992; Johnson, 2010). социальности – один из важнейших и интерес-
Длительность одного минимального митоти- нейших разделов социобиологии – науки о биоло-
ческого цикла в период синхронных делений ядер гических основах социального поведения и соци-
(τ0 по Детлаф, 1995) у медоносной пчелы равна альной организации у животных и человека. Глубо-
30–35 мин. Учитывая, что эмбриогенез длится кое исследование эмбриологии пчел не только
около 72 ч (τn), общая продолжительность разви- прольет свет на происхождение и развитие эусоци-
тия зародыша в безразмерных единицах (τn/τ0) альности, но и позволит значительно повысить
будет равна 140, столько же, сколько и у D. melan- выживаемость и продуктивность этих самых важ-
ogaster (Детлаф, 2001). Это говорит о сходстве вре- ных для человека насекомых.
менных закономерностей эмбриогенеза D. melano-
gaster и A. mellifera, хотя у пчел гаструляция начина- ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ
ется позднее, чем у D. melanogaster. Использование
Работа выполнена в рамках раздела Государствен-
безразмерных критериев для характеристики воз- ного задания ИБР РАН, № 0108-2019-0002.
раста зародышей, таких как τ0, может быть полезно
как при изучении эмбриогенеза медоносных пчел,
так и при изучении эволюции эмбриогенеза в СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ
надсемействе Пчелиные (Apoidea), в связи с эво- Настоящая статья не содержит описания выпол-
люцией социальности. ненных авторами исследований с участием людей или
использованием животных в качестве объектов.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Пчелы – удобная модель биологии развития, с КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ
хорошо аннотированным геномом и детально Авторы заявляют, что какой-либо конфликт инте-
изученными стадиями эмбриогенеза. Медонос- ресов отсутствует.
ОНТОГЕНЕЗ том 52 №6 2021482 БОГУСЛАВСКИЙ, ЗАХАРОВ
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ Тряско В.В. Женский партеногенез медоносной пчелы //
Астауров Б.Л. Партеногенез, андрогенез и полиплои- Пчеловодство. 1980. № 4. С. 13–14.
дия. М.: Наука, 1977. 343 с. Aamidor Sarah E., Yagound Boris, Ronai Isobel et al. Sex
Бородачева В.Т. Масса яиц и качество маток и пчел // mosaics in the honeybee: how haplodiploidy makes pos-
Пчеловодство. 1973. № 9. С. 12–13. sible the evolution of novel forms of reproduction in so-
cial Hymenoptera // Biology Letters. 2018. Nov. 28.
Гейтманек Я. О разнообразности пчелиных яиц //
V. 14. № 11. P. 20180670.
Сельскохозяйственная литература Чехословакии.
Реферативный журн. Прага. 1960. С. 96. Al-Kahtani S.N., Wegener J., Bienefeld K. Variability of pre-
Детлаф Т.А. Безразмерные критерии развития зароды- natal maternal investment in the honey bee (Apis mellif-
шей, личинок и куколок дрозофилы и зародышей era) // J. Entomology. 2013. № 10. P. 35–42.
пчелы в таблицах нормального развития // Онтоге- Allemand R. Influence de l’intensité d’éclairement sur l’ex-
нез. 1995. Т. 26. № 2. С. 125–131. pression du rythme journalier d’oviposition de Drosoph-
Детлаф Т.А. Температурно-временные закономерно- ila melanogaster en conditions lumineuses LD 12:12 //
сти развития пойкилотермных животных. М.: Нау- Compte Rendu Hebdomadaire des Séances de
ка, 2001. С. 143–150. l’Académie des Sciences. Paris. 1977. Ser. D. № 284.
P. 1553–1556.
Егоров В.В., Козин Р.Б., Королев А.В. Способ стимуля-
ции эмбриогенеза пчел // Патент RU2395959C2. Amiri E., Le K., Melendez CV. et al. Egg-size plasticity in
2010. Apis mellifera: Honey bee queens alter egg size in re-
Еськов Е.К. Микроклимат пчелиного улья и его регу- sponse to both genetic and environmental factors //
лирование. М.: Россельхозиздат, 1978. С. 46–47. J. Evolutionary Biology. 2020. Jan. 21.
Еськов Е.К. Экология медоносной пчелы. М.: Росагро- Augusto S., Garófalo C. Bionomics and sociological aspects
промиздат, 1990. 221 с. of Euglossa fimbriata (Apidae, Euglossini) // Genetics
and Molecular Research. 2009. May 12. V. 8. № 2.
Еськов Е.К. Экология медоносной пчелы. Рязань: Рус-
P. 525–538.
ское слово, 1995. 394 с.
Еськов Е.К., Тобоев В.А. Воздействие искусственно ге- Bütschli O. Zur Entwicklungsgeschichte der Biene // Zeit.
нерируемых электромагнитных полей на биологи- Wis-sensch. Zool. 1870. № 19. P. 519–564.
ческие объекты // Вестник Чувашского универси- Cridge A.G., Lovegrove M.R., Skelly J.G. et al. The honeybee
тета. 2008. № 2. С. 28–36. as a model insect for developmental genetics // Genesis.
Еськов Е.К., Чельцов В.Н., Хрусталева Н.В. Влияние ис- 2017. May. V. 55. № 5.
кусственного ультрафиолетового облучения на Cruz-Landim Carminda. Abelhas: morfologia e função de
жизнеспособность и морфогенез развивающихся sistemas. São Paulo: Editora UNESP, 2009.
рабочих пчел // Деп. в ВИНИТИ. Рязань, 1991. Dapporto L., Bruschini C., Cervo R. et al. Hydrocarbon rank
№ 4633-В91. signatures correlate with differential oophagy and dom-
Еськов Е.К., Чельцов В.Н. Устойчивость развивающих- inance behaviour in Polistes dominulus foundresses //
ся пчел к ультрафиолетовому облучению // Деп. в J. Experimental Biology. 2010. Feb 1. V. 213. № 3.
ВИНИТИ. Рязань, 1992. № 1332-В92. P. 453–458.
Загретдинов А.Ф. Временная организация процесса DuPraw E.J. Research on the honey bee egg // Gleanings in
яйцекладки маткой // Пчеловодство. 2008. № 6. Bee Culture. 1960. № 88. P. 104–111.
С. 18–20.
DuPraw E.J. The honeybee embryo. // Methods in Devel-
Загретдинов А.Ф. Биоритмы яйцекладки пчелиной opmental Biology / Eds. Wilt F., Wessels N. Crowell
матки в зависимости от видов медосбора, породы Press, N.Y. 1967. P. 183–217.
пчел и отбора пыльцы в течении трех суток // Аг-
рарный вестник Урала. 2009. № 10(64). С. 89–91. Dzierżon Jan. Bienenzeitung. 1845. № l. P. 111.
Кашковский В.Г., Машинская Н.Д. О каннибализме ме- Ernst U. The Honeybee as a Model to Study Worker Polic-
доносных пчел // Пчеловодство. 1989. № 8. С. 10–13. ing, Epigenetics, and Ageing. KU Leuven, Science, En-
gineering & Technology, 2016. 208 p.
Лопатин А.В., Ишмуратова Н.М. Синтетические анало-
ги низкомолекулярных биорегуляторов медоносной Free J.B., Ferguson A.W., Simpkins J.R. The behavior of
пчелы Apis mellifera L. в разведении земляного шмеля queen honeybees and their attendants // Physiological
Bombus terrestris L. (Hymenoptera: Apidae) // Труды Entomology. 1992. № 17. P. 43–55.
Русского энтомологического общества. С.-Петер- Gencer H.V., Woyke J. Eggs from Apis mellifera caucasica
бург. 2010. Т. 80(4). С. 188–195. laying workers are larger than from queens // J. Apicul-
Монахова М.А. (ред.) Пчела медоносная (Apis mellifera) tural Research. 2006. № 45. P. 173–179.
в генетическом поле. Эколого-генетические харак- Harano K., Sasaki M., Sasaki K. Effects of reproductive
теристики. М.: Товарищество научных изданий state on rhythmicity, locomotor activity and body weight
КМК, 2019. 154 с. in the European honeybee, Apis mellifera queens (Hy-
Тряско В.В. Признаки осемененности пчелиных маток // menoptera, Apini) // Sociobiology. 2007. № 50.
Пчеловодство. 1951. № 11. С. 25–31. P. 189–200.
ОНТОГЕНЕЗ том 52 №6 2021РОЛЬ ВНЕШНИХ ФАКТОРОВ В ЭМБРИОГЕНЕЗЕ APIS MELLIFERA 483 Henderson C.E. Variability in the size of emerging drones Roberts W.C., Taber S. Egg-weight variance in honey bees // and of drone and worker eggs in honey bee (Apis mellif- Annals of the Entomological Society of America. 1965. era) colonies // J. Apicultural Research. 1992. № 31. № 58. P. 303–306. P. 114–118. Schnetter M. Morphologische untersuchungen über das dif- Holmes M.J., Tan K., Wang Z. et al. Why acquiesce? Worker ferenzierungszentrum in der embryonal-entwicklung reproductive parasitism in the Eastern honeybee (Apis der honigbiene // Zeitschrift für Morphologie und cerana) // J. Evolutionary Biology. 2014. May. V. 27. Ökologie der Tiere. 1934. № 29. P. 114–195. № 5. P. 939–949. Seeley T.D. Honeybee Ecology: A Study of Adaptation in Howlader Gitanjali, Sharma Vijay Kumar. Circadian regula- Social Life (Monographs in Behavior and Ecology). tion of egg-laying behavior in fruit flies Drosophila mela- 1985. 212 p. nogaster // J. Insect Physiology. 2006. V. 52. № 8. Seeley T.D. The Wisdom of the Hive: The Social Physiology P. 779–785. of Honey Bee Colonies. 1995. 295 p. Johnson Jennifer N. Lack of rhythmicity in the honey bee Schmickl T., Crailsheim K. Cannibalism and early capping: queen: An investigation of temporal behavioral patterns strategy of honeybee colonies in times of experimental in Apis mellifera ligustica // Electronic Theses and Dis- pollen shortages // J. Comp. Physiol. A. 2001. Sep. sertations. 2010. 1751. V. 187. № 7. P. 541–547. Jordan R. Über die beziehung der Eigrosse zum Umfang der Sheeba V., Chandrashekaran M.K., Joshi A. et al. Persistence Eiablage // Bienenvater. 1961. V. 82. № 5. P. 132–134. of oviposition rhythm in individuals of Drosophila mela- Koeniger N. Über die fähigkeit der bienenkonigin (Apis mel- nogaster reared in an aperiodic environment for several lifica L.) zwischen arbeiterinnen-und drohnenzellen zu hundred generations // J. Exp. Zool. 2001. Sep. 15. unterscheiden // Apidologie (Celle). 1970. № 1. P. 115– V. 290. № 5. P. 541–549. 142. Sieber K., Dorman T., Newell N. et al. (Epi) genetic mecha- Manjunatha T., Dass Shantala Hari, Sharma Vijay Kumar. nisms underlying the evolutionary success of eusocial Egg-laying rhythm in Drosophila melanogaster // J. Ge- insects // Insects. 2021. May 27. V. 12. № 6. P. 498. netics. 2008. V. 87. P. 495–504. Stark R.E., Hefetz A., Gerling D. et al. Reproductive compe- Martin S.J., Beekman M., Wossler T.C. et al. Parasitic Cape tition involving oophagy in the socially nesting bee Xylo- honeybee workers, Apis mellifera capensis, evade polic- copa sulcatipes // Naturwissenschaften. 1990. V. 77. ing // Nature. 2002. Jan. 10. V. 415(6868). P. 163–165. № 1. P. 38–40. Martin Stephen J., Jones Graeme R. Conservation of Bio Taber S., Roberts W.C. Egg weight variability and its inheri- synthetic pheromone pathways in honeybees Apis // tance in the honey bee // Annals of the Entomological Naturwissenschaften. 2004. May. V. 91. № 5. P. 232–236. Society of America. 1963. № 56. P. 473–476. Martin S.J., Correia-Oliveira M.E., Shemilt S. et al. Is the Vijendravarma R.K., Narasimha S., Kawecki T.J. Effects of salivary gland associated with honey bee recognition parental larval diet on egg size and offspring traits in compounds in worker honey bees (Apis mellifera)? // Drosophila // Biology Letters. 2010. V. 6. № 2. J. Chem. Ecol. 2018. Aug. V. 44. № 7–8. P. 650–657. Wei H., He X., Liao C. et al. A maternal effect on queen pro- McCabe C., Birley A. Oviposition in the period genotypes of duction in honeybees // Current Biology. 2019. Jul. 8. Drosophila melanogaster // Chronobiol. Int. 1998. Mar. V. 29. № 13. P. 2208–2213. V. 15. № 2. P. 119–133. Wegener J., Lorenz M.W., Bienefeld K. Differences between Miller D.G., Ratnieks F.L.W. The timing of worker repro- queen- and worker-laid male eggs of the honey bee (Apis duction and breakdown of policing behaviour in queen- mellifera) // Apidologie. 2010. V. 41. № 1. P. 116–126. less honey bee (Apis mellifera L.) societies // Insectes Woyke J. Comparison of the size of eggs from Apis mellifera L. Soc. 2001. № 48. P. 178–184. queens and laying workers // Apidologie. 1994. № 25. Misof B., Liu S., Meusemann K. et al. Phylogenomics re- P. 179–187. solves the timing and pattern of insect evolution // Sci- Woyke J. Size change of Apis mellifera eggs during the incu- ence. 2014. Nov. 7. № 346(6210). P. 763–767. bation period // Journal of Apicultural Research. 1998. Moritz Robin F.A., Sakofski Fritz. The role of the queen in № 37. P. 239–246. circadian rhythms of honeybees (Apis mellifera L.) // Zeid A.S. Antennal sensilla of the queen, half-queen and Behav. Ecol. Sociobiol. 1991. № 29. P. 361–365. worker of the Egyptian honey bee, Apis mellifera la- Nelson J.A. The Embryology of the Honey Bee. Princeton marckii // J. Apicultural Research January. 2001. V. 40. Univ. Press, 1915. 316 p. № 2. P. 53–58. Nolan W.J. Do daily egg-laying rates of less than 3000 found by Zeid A.S. Comparison of eggs produced by queens, recent investigators indicate average queenbees? // halfqueens and worker bees and weight ofemerging J. Economic Entomology. 1927. V. 20. № 3. P. 501–507. workers in Apis mellifera lamarckii // J. Apicultural Re- Oi Cintia Akemi, Brown Robert L., da Silva Rafael Carvalho search. 2020. 04 Jun. P. 685–690. et al. Reproduction and signals regulating worker polic- XXV международный конгресс по пчеловодству Гре- ing under identical hormonal control in social wasps // нобль–Франция 8–14 сентября 1975 // Апимондия. Scientific Reports. 2020. Nov. 4. V. 10. № 1. P. 18971. Бухарест. 1975. ОНТОГЕНЕЗ том 52 №6 2021
484 БОГУСЛАВСКИЙ, ЗАХАРОВ
The Role of External Factors in the Embryogenesis of Apis mellifera
D. V. Boguslavsky1, * and I. S. Zakharov1
1
Koltzov Institute of Developmental Biology, Russian Academy of Sciences, ul. Vavilov 26, Moscow, 119334 Russia
*e-mail: boguslavsky@rambler.ru
The embryonic development of honeybees has been studied for more than 150 years (Bütschli, 1870) and a
lot of data have been accumulated on the embryogenesis of Apis mellifera L., but in modern insect embryol-
ogy, bees are still little used as an object of research. In addition to the importance of bees as pollinators and
producers of biologically active substances, the participation of social behavior in controlling the course of
individual development of these hymenopterans is of great interest. This review provides information on ex-
ternal factors (biotic and abiotic) affecting the embryogenesis of A. mellifera, including those associated with
social behavior.
Keywords: honey bee, embryogenesis, queen honey bee, laying workers, parthenogenesis, polyandry, oophagy, egg
policing, Apis mellifera
ОНТОГЕНЕЗ том 52 №6 2021Вы также можете почитать
