Возможности ультразвукового исследования в диагностике и дифференциальной диагностике бокового амиотрофического склероза: обзор литературы
←
→
Транскрипция содержимого страницы
Если ваш браузер не отображает страницу правильно, пожалуйста, читайте содержимое страницы ниже
1’2022
Нервно-мышечные Б О Л Е З Н И
Лекции и обзоры Neuromuscular DISEASES
ТОМ 12 VOL. 12
DOI: 10.17650/2222‑8721‑2022‑12‑1‑21‑28
Возможности ультразвукового исследования
в диагностике и дифференциальной диагностике
бокового амиотрофического склероза:
обзор литературы
А. В. Мансурова, А. О. Чечёткин, Н. А. Супонева, М. Н. Захарова, Д. А. Гришина
ФГБНУ «Научный центр неврологии»; Россия, Москва 125367, Волоколамское шоссе, 80
Контакты: Анна Викторовна Мансурова anyneurology@mail.ru
Боковой амиотрофический склероз является нейродегенеративным заболеванием с неуклонным и быстрым про‑
грессированием, проявляющимся, помимо утраты силы мышц конечностей и туловища, развитием фатальных
бульбарных и дыхательных нарушений. В связи с необходимостью раннего выявления данной патологии было
предложено большое количество диагностических тестов, позволяющих с высокой вероятностью заподозрить
у пациента болезнь двигательного нейрона. Однако в связи с полиморфной клинической картиной заболевания
в настоящее время остаются диагностические ситуации, при которых существующие методики не позволяют уста‑
новить достоверный диагноз или позволяют это сделать лишь на поздних этапах заболевания. В данном обзоре
рассматриваются современные возможности ультразвукового исследования периферических нервов и мышц
в диагностике и дифференциальной диагностике бокового амиотрофического склероза.
Ключевые слова: ультразвуковое исследование, боковой амиотрофический склероз, фасцикуляции, бульбарный
синдром
Для цитирования: Мансурова А.В., Чечёткин А.О., Супонева Н.А. и др. Возможности ультразвукового исследования
в диагностике и дифференциальной диагностике бокового амиотрофического склероза: обзор литературы. Нерв‑
но-мышечные болезни 2022;12(1):21–8. DOI: 10.17650/2222‑8721‑2022‑12‑1‑21‑28.
Possibilities of ultrasound in the diagnosis and differential diagnosis of amyotrophic lateral
sclerosis: a literature review
A. V. Mansurova, A. O. Chechetkin, N. A. Suponeva, M. N. Zakharova, D. A. Grishina
Research Center of Neurology; 80 Volokolamskoe shosse, Moscow 125367, Russia
Contacts: Anna Victorovna Mansurova anyneurology@mail.ru
Amyotrophic lateral sclerosis is a neurodegenerative disease with a steady and rapid progression, manifested, in addition
to the loss of strength of the muscles of the limbs and trunk, the development of fatal bulbar and respiratory disorders.
Due to the need for early detection of this pathology, a large number of diagnostic tests have been proposed, which
make it possible to suspect a motor neuron disease in a patient with a high probability. However, due to the polymorphic
clinical picture of the disease, currently there are diagnostic situations in which existing methods do not allow to es‑
tablish a reliable diagnosis or it becomes possible only at the later stages of the disease. This review examines the modern
possibilities of ultrasound examination of peripheral nerves and muscles in the diagnosis and differential diagnosis
of amyotrophic lateral sclerosis.
Key words: ultrasound examination, amyotrophic lateral sclerosis, fasciculations, bulbar syndrome
For citation: Mansurova A. V., Chechetkin A. O., Suponeva N. A. et al. Possibilities of ultrasound in the diagnosis and
differential diagnosis of amyotrophic lateral sclerosis: a literature review. Nervno-myshechnye bolezni = Neuromuscu‑
lar Diseases 2022;12(1):21–8. (In Russ.). DOI: 10.17650/2222‑8721‑2022‑12‑1‑21‑28.
211’2022 Нервно-мышечные Б О Л Е З Н И
Neuromuscular DISEASES Лекции и обзоры
ТОМ 12 VOL. 12
Трудности диагностики бокового рации потенциалов фасцикуляций при электрофизио
амиотрофического склероза на ранних логическом исследовании игольчатым электродом
этапах болезни (иЭМГ) как подтверждение денервации на фоне ней-
Болезни двигательного нейрона представляют со- рогенной перестройки при игольчатой электромио
бой группу неврологических болезней, характеризу графии [7]. В мультицентровых исследованиях под-
ющихся прогрессирующим нарушением функции тверждено повышение чувствительности данных
двигательных нейронов в головном и спинном мозге, критериев при постановке диагноза БАС по сравнению
приводящим к слабости и атрофии скелетных мышц с предыдущей версией, особенно у пациентов с буль-
[1]. Особого внимания заслуживает боковой амиотро- барными нарушениями в дебюте болезни [8]. Несмотря
фический склероз (БАС) как одна из наиболее частых на то, что иЭМГ в течение многих лет успешно исполь-
и злокачественно протекающих форм болезней двига- зуется в диагностике поражения нижнего мотонейрона,
тельного нейрона у взрослых. постоянно ведутся работы по оптимизации протоколов
Боковой амиотрофический склероз является ней- исследования с целью минимизации инвазивности про-
родегенеративным заболеванием, при котором в пато- цедуры при сохранении диагностической ценности [9].
логический процесс в разной степени вовлекаются С учетом вышеописанных обстоятельств становит-
верхний и нижний мотонейроны, что определяет кли- ся понятно стремление специалистов в области нервно-
ническую гетерогенность болезни. Заболевание не мышечных болезней найти дополнительные диагно-
уклонно прогрессирует и постепенно приводит к на- стические стратегии при БАС [2]. В последнее время
рушениям функции движения, речи, глотания в связи с развитием технических возможностей и по-
и дыхания. Чаще всего постановка диагноза является вышением аппаратной доступности большее внимание
сложной задачей на ранних стадиях болезни, что опре- уделяется методам МРТ-визуализации и ультразвуко-
деляется фенотипической и генетической гетероген- вому исследованию (УЗИ) нервов и мышц в оценке
ностью патологических проявлений [2]. вовлечения верхнего и нижнего мотонейронов. УЗИ
В настоящее время предложены инструменты также имеет существенное преимущество в связи с про-
для оценки тяжести и прогрессирования болезни: стотой процедуры и минимальной стоимостью
оценка мышечной силы по разным шкалам (пересмо- при проведении динамического исследования.
тренная шкала нарушений функций при БАС – ALS В настоящем обзоре рассмотрены результаты меж-
Functional Rating Scale Revised (ALS FRS-R) [3]), оценка дународных исследований, отражающие возможности
функции внешнего дыхания, такой параметр электро- УЗИ в оценке изменений периферических нервов
физиологического исследования, как число сохранных и мышц у пациентов с БАС.
двигательных единиц, и визуализационные техники
(магнитно-резонансная томография (МРТ), позит- Краткая история развития ультразвукового
ронно-эмиссионная томография). Однако по‑прежне- исследования в диагностике нервно-
му нет единого мнения о том, какие именно тесты мышечных болезней
следует использовать в повседневной клинической Использование УЗИ для визуализации мышц
практике и в клинических исследованиях. Это связано в норме и при патологии началось с середины XX века,
с полиморфизмом клинической картины: разной ско- когда впервые ультразвуковая (УЗ) техника позволила
ростью прогрессирования, преимущественным вовле- визуализировать относительно крупные мышцы.
чением верхнего или нижнего мотонейрона, а также В 1968 г. в одном из первых сообщений по использо-
с индивидуальной последовательностью вовлечения ванию УЗИ мышц было проведено сопоставление по-
скелетных мышц. В результате у пациентов с одинако- казателей силы мышцы и ее толщины у здоровых до-
вым диагнозом отмечается крайне вариабельная кар- бровольцев [10]. Однако активное развитие метод
тина манифестации и течения болезни [4]. получил с 1980‑х годов, когда впервые было проведено
Ранняя диагностика важна не только с точки зре- сопоставление нормальных УЗ-изображений с данны-
ния установления диагноза и выбора стратегии лечения, ми, полученными у пациентов с поражением мышеч-
но также в контексте будущих клинических исследо- ной ткани. J. Z. Heckmatt и соавт. одними из первых
ваний. У кандидатов для включения в исследование, как опубликовали результаты по диагностической значи-
правило, диагноз должен быть поставлен в максималь- мости УЗИ при мышечных дистрофиях [11], что при-
но короткий срок. Использование только пересмотрен- вело к внедрению в практику визуальной шкалы оцен-
ных критериев El Escorial может быть недостаточным ки степени эхогенности скелетных мышц по данным
в связи с тем, что, при хорошей специфичности, они УЗИ – Heckmatt’s Visual Rating Scale of Skeletal Muscle
все же имеют ограниченную чувствительность [5, 6]. Ultrasound, не потерявшей своей актуальности и се-
С целью повышения чувствительности диагностики годня. УЗИ мышц активно используется в спортивной
болезни приняты критерии Awaji-Shima, основным и общей травматологии, онкологии, а также в иссле-
отличием которых является то, что клинически обна- дованиях нервно-мышечных болезней. Для невролога
руживаемые фасцикуляции приравниваются к регист УЗИ мышц представляет интерес при ведении пациентов
221’2022
Нервно-мышечные Б О Л Е З Н И
Лекции и обзоры Neuromuscular DISEASES
ТОМ 12 VOL. 12
с подозрением на воспалительную или наследственную косвенно свидетельствующее об аксональной дегенера-
миопатию, миопатию критических состояний [12]. ции, что дало толчок для дальнейших исследований.
Ультразвуковое исследование периферических не- В 2014 г. японскими специалистами опубликовано
рвов также не является новым диагностическим мето- исследование 35 пациентов с БАС (достоверный
дом. Уже в 1988 г. B. Fornage и соавт. сообщили о воз- или вероятный диагноз согласно пересмотренным кри-
можности визуализировать периферические нервы [13]. териям El Escorial) и 37 здоровых испытуемых, сопо-
Однако в связи с техническими ограничениями (обя- ставимых по полу и возрасту [20]. Всем включенным
зательное наличие высокочастотного УЗ-датчика) дан- в исследование проведена УЗ-оценка диаметра и ППС
ная методика долгое время не получала широкого рас- вентральных ветвей спинномозговых нервов С5–7,
пространения. Технический прорыв в начале XXI века срединного и локтевого нервов на уровне дистальной
привел к увеличению числа исследований и публика- трети предплечья с одной стороны, и показано суще-
ций, посвященных изучению УЗ-параметров нормаль- ственное уменьшение анализируемых параметров
ных и измененных нервов. Сегодня УЗИ активно исполь- при БАС. Однако корреляции УЗ-изменений с полом,
зуется в диагностике травматических, онкологических возрастом пациентов, тяжестью и продолжительностью
и компрессионных поражений периферических нервов болезни не выявлено. Кроме того, большая чувстви-
[14]. Также отмечен рост интереса к УЗИ нервов при ге- тельность и специфичность отмечались для измерений,
нерализованном демиелинизирующем невральном проведенных на уровне спинномозговых нервов,
поражении как воспалительной, так и наследственной по сравнению с периферическими нервами. В частно-
этиологии [15, 16]. сти, это касается показателей диаметра С6, площади
Современные возможности УЗ-оценки мышечной поперечного сечения С6, а также суммы значений ди-
патологии, включая атрофические и денервационные аметров С5 и С7. Более значимое изменение размеров
изменения в мышцах, а также, в ряде случаев, возмож- спинномозговых нервов авторы связывают с, вероятно,
ность с высокой вероятностью исключить демиели большим содержанием в проксимальных отделах пе-
низирующее поражение нервов в трудных дифферен- риферической нервной системы моторных волокон,
циально-диагностических случаях вдохновляют включая те, что направляются к проксимально распо-
неврологов и специалистов УЗ-диагностики искать ложенным мышцам.
новые пути для более быстрой и достоверной диагности- В этот же период S. Schreiber и соавт. опубликова-
ки БАС с использованием методик УЗ-диагностики. ли результаты УЗИ нервов у 78 пациентов с разными
клиническими фенотипами БАС: с классическим,
Ультразвуковое исследование с преимущественным поражением верхнего мотоней-
периферических нервов в диагностике рона, с преимущественным поражением нижнего мо-
и дифференциальной диагностике БАС тонейрона, с бульбарной формой и с фенотипом, со-
Прогрессирующая гибель нижних мотонейронов ответствующим первичному латеральному склерозу
при БАС приводит к морфологически подтвержденной [21]. Группа контроля составила 18 человек. Стоит
атрофии спинальных и периферических нервов с пре- отметить, что объем исследования ограничивался оценкой
имущественным вовлечением крупных аксонов [17]. ППС локтевых и срединных нервов в 2 точках: на пред-
В процессе прогрессирующей утраты толстых миели- плечье и на запястье. Тем не менее показано значимое
низированных волокон может отмечаться транзи- уменьшение ППС локтевого нерва в дистальных отделах
торное повышение числа тонких миелинизированных (предплечье, кисть) у пациентов всех групп за исклю-
волокон, отражающих процессы реиннервации. С те- чением больных с первичным латеральным склерозом.
чением времени у пациентов с прогрессирующим БАС В последующих публикациях показана тенденция
спинномозговые и периферические нервы становятся к уменьшению ППС исследованных нервов у пациен-
тоньше [18]. тов с БАС по сравнению с контролем [22, 23].
В 2011 г. M. S. Сartwright и соавт. опубликовали ис- Y. Noto и соавт. показали, что, помимо измерения
следование по прицельной УЗ-оценке нервов и мышц ППС, в диагностике БАС может быть полезен расчет
у 20 пациентов с БАС и 20 здоровых добровольцев [19]. дистально-проксимального отношения ППС перифе-
Проводилось измерение площади поперечного сечения рических нервов: для нервов руки (срединного и лок-
(ППС) срединного и икроножного нервов, а также тевого) может быть большая разница и большая спе-
толщины мышечного комплекса – двуглавой мышцы цифичность по сравнению с использованием только
плеча и плечевой мышцы. Показано, что ППС средин- значения ППС для перечисленных нервов в диффе-
ного нерва на уровне середины плеча меньше у паци- ренциации пациентов с БАС и БАС-подобными син-
ентов с БАС (10,5 мм2 по сравнению с 12,7 мм2 в группе дромами [24].
контроля, р = 0,0023); разницы в размерах икронож- Немаловажное значение имеет УЗИ периферичес
ного чувствительного нерва ожидаемо выявлено не ких нервов в дифференциальной диагностике феноти-
было. Таким образом, было продемонстрировано пически схожих с БАС хронических дизиммунных
уменьшение ППС периферического нерва при БАС, невропатий. Было показано, что при хронической
231’2022 Нервно-мышечные Б О Л Е З Н И
Neuromuscular DISEASES Лекции и обзоры
ТОМ 12 VOL. 12
воспалительной демиелинизирующей полинейропа- иЭМГ. Отмечалось, что УЗИ показало большую чувст-
тии, синдроме Льюиса–Самнера и мультифокальной вительность в выявлении фасцикуляций, особенно
моторной нейропатии при УЗИ выявляются интранев- в мышцах языка, двуглавой мышце плеча, передней
ральные изменения, диффузное или фокальное увели- большеберцовой мышце.
чение ППС периферических нервов конечностей В 2014 г. были опубликованы результаты исследо-
и спинальных нервов, что не наблюдается при аксональ- вания по изучению возможностей УЗИ мышц в реги-
ном поражении нерва и при БАС [15, 16, 25, 26]. страции фасцикуляций и их распространенности
В 2016 г. опубликовано репрезентативное исследо- как косвенного признака поражения мотонейронов
вание УЗИ нервов в 28 точках у 75 пациентов с хрони- передних рогов при БАС. В процессе исследования
ческими демиелинизирующими нейропатиями и 70 па- 150 пациентам с разными формами переднерогового
циентов группы контроля (в том числе 20 пациентов поражения проводилось УЗИ по специально разрабо-
с БАС) [27]. В последующем было показано, что вы- танному протоколу оценки ключевых мышц, представ-
полнение протокола УЗИ, включающего всего 10 точек ляющих основные сегменты спинного мозга по длиннику
(по 5 с каждой стороны), позволяет с высокой чувст- цереброспинальной оси с 2 сторон, мышц диафрагмы
вительностью (83–95 %) и достоверностью (до 98 %) рта и шеи. Также была предложена градация выражен-
дифференцировать хроническую воспалительную де- ности фасцикуляций по степени от I до III. В основу
миелинизирующую полинейропатию, синдром Лью- градации положено определение числа фасцикуляций
иса–Самнера, мультифокальную моторную нейропа- в мышце за 60 с (I степень – менее 10 фасцикуляций,
тию от других заболеваний со схожей клинической II степень – от 10 до 30 фасцикуляций, III степень –
картиной, в том числе БАС [28]. более 30 фасцикуляций). Генерализация фасцикуляций
Наряду с предлагаемыми протоколами ряд авторов как признак переднерогового поражения с вовлечени-
основывают выбор объема УЗИ на данных клиничес ем длинника цереброспинальной оси на 3–4 уровнях
кого осмотра. Данная стратегия, согласно недавно выявлялась в 96,7 % случаев в основной группе у па-
опубликованным результатам, повышает точность ис- циентов с БАС: у 9 (7,4 %) пациентов преобладали
следования с 85 % при использовании единого шабло- фасцикуляции I степени, у 49 (40,2 %) – фасцикуляции
на до 93 % [29]. II степени, частые фасцикуляции III степени выявлялись
Таким образом, большое число работ позволяет у 64 (52,5 %) пациентов. При обследовании 45 здоро-
сделать вывод о том, что УЗИ спинальных и перифери- вых испытуемых только у 5 при УЗИ мышц обнаруже-
ческих нервов верхних конечностей у пациентов с БАС ны единичные фасцикуляции в 1–2 проксимальных
информативно, но имеет свои ограничения [30]. или дистальных мышцах одной из конечностей. Гене-
рализованных фасцикуляций не выявлено ни в одном
Ультразвуковое исследование мышц случае. По результатам данного исследования сделаны
в диагностике БАС выводы о возможности убедительного выявления фас-
Возможности УЗИ в обнаружении фасцикуляций цикуляций в мышцах, иннервируемых как мотоней-
мышц. По мере использования УЗИ в миологии стали ронами ствола, так и сегментами спинного мозга, а так-
появляться публикации, посвященные детекции фас- же создан рабочий алгоритм оценки генерализации
цикуляций с помощью УЗ-методик и сравнению полу фасцикуляций при БАС для более ранней диагностики
ченных данных с результатами электромиографии. болезни [35].
Уже в публикациях начала 1990‑х годов появляют- Другие исследования были посвящены выявлению
ся подтверждения высокой информативности УЗИ мышц, в которых при БАС фасцикуляции обнаружи-
в выявлении спонтанных непроизвольных мышечных ваются чаще всего. Оказалось, что чаще всего фасци-
сокращений при патологии нижнего мотонейрона куляции регистрируются в двуглавой мышце плеча,
и периферических нейропатиях, а также информация общем разгибателе пальцев, а также в проксимальных
о наличии в ряде клинических ситуаций преимуществ мышцах конечностей, тогда как в грудино-ключично-
у данного метода перед иЭМГ. Описана возможность сосцевидных мышцах и мышцах туловища фасцику-
визуализации и измерения ППС мышечного пучка, ляции регистрировались реже [36].
в котором выявлена фасцикуляция, при поперечном Возможность повышения качества диагностики
сканировании мышцы [31–33]. БАС на основании сопоставления данных УЗИ и иЭМГ
Показано, что прицельная оценка выявления фас- актуальна и в настоящее время. Наблюдения последних
цикуляций при УЗИ у пациентов с БАС повышает ве- 5 лет подтверждают диагностическую ценность УЗИ
роятность установления достоверного диагноза [34]: как самостоятельного метода, но особенно эффектив-
при поражении мотонейрона УЗИ увеличивает «досто- ного в совокупности с иЭМГ, в том числе для выявле-
верный» диагноз до 53 % по сравнению с 17 % в случа- ния фасцикуляций [37].
ях, когда для диагностики использованы только кли- Атрофические изменения мышц и возможности
нические критерии El Escorial, и с 31 % у пациентов, их УЗ-оценки. Клиническая оценка мышечной силы
у которых диагностика основывалась только на данных у пациентов с подозрением на болезнь двигательного
241’2022
Нервно-мышечные Б О Л Е З Н И
Лекции и обзоры Neuromuscular DISEASES
ТОМ 12 VOL. 12
нейрона является одним из базовых положений при не- ленных волокон, что служит причиной значительной
врологическом осмотре, тогда как оценка структуры анизотропии. Возможно, это послужило одной из при-
и толщины мышц у данной группы больных практи- чин ограниченного использования количественной
чески не проводится. Это связано с высокой вари оценки эхогенности данной анатомической зоны в те-
абельностью толщины мышц в зависимости от пола, чение длительного периода времени, тогда как публи-
возраста и уровня спортивной подготовки. Кроме того, кации, освещающие вопросы использования УЗИ
большое число публикаций посвящено физиологичес мышц языка, например в области онкологии или ло-
кой саркопении, в основном обусловленной возраст- гопедии, регулярно выходят в печать на протяжении
ными изменениями [38]. Тем не менее в мире сохраня- многих лет [43, 44].
ется тенденция к привлечению УЗ-техник для оценки В предыдущих разделах уже приводился ряд работ,
выраженности изменений, происходящих в мышцах оценивающих широкий спектр мышц с помощью УЗИ
при разных нервно-мышечных болезнях. Большой у пациентов с БАС, где также описывались результаты
вклад в развитие данного направления в диагностике измерений толщины и эхогенности мышц языка
БАС внесла рабочая группа голландских ученых, более и мышц бульбарной группы, возможности выявления
15 лет занимающаяся УЗИ мышц в норме и при раз- в них фасцикуляций [34, 35, 39–41].
личных патологиях, в том числе при БАС. Ею был В 2020 году C. McIlduff и соавт. опубликовали ре-
проведен ряд исследований с количественной оценкой зультаты проведенного исследования по оценке эхо-
эхогенности мышц, в результате которых обнаружено генности исключительно мышц языка у пациентов
значимое повышение эхогенности (в большей степени) с БАС (показатели измерялись у 16 пациентов с БАС
и уменьшение толщины мышц у пациентов с пораже- с наличием бульбарной симптоматики и у 16 пациентов
нием нижнего мотонейрона, выявляемые, в том числе, группы сравнения). По данным исследователей, эхо-
и на ранних стадиях БАС [39–41]. генность выбранных мышц у пациентов с БАС была
Доступность УЗИ позволяет проводить работы значимо выше по сравнению с группой контроля. Кро-
по максимально ранней диагностике БАС в разных ме того, в группе пациентов отмечалась отрицательная
медицинских центрах. Так, в 2018 г. S. Pathak и соавт. корреляция эхогенности с показателями бульбарной
провели исследование 20 пациентов с БАС и 10 паци- подшкалы ALSFRS-R без убедительной корреляции
ентов группы контроля. Оценивалась только толщина между эхогенностью и силой мышц языка [45].
отдельных мышц на определенном уровне по данным Также в 2020 г. N. Hensiek и соавт. провели крупное
УЗИ. Авторами был сформирован протокол, в котором исследование с целью оценки визуальных особенно-
на каждом уровне для оценки использовалась индика- стей мышц языка, таких как ширина, высота, эхоген-
торная мышца: бульбарные мышцы/функция глотания ность или изменение интенсивности МР-сигнала,
(m. geniohyoideus), верхняя конечность (m. biceps / bra- при использовании разных способов визуализации
chialis, с 2 сторон), нижняя конечность (m. tibialis anterior, (МРТ 3 Т, УЗИ) с широким диапазоном оцениваемых
с 2 сторон), дыхательная функция (m. hemidiaphragms параметров [46]. В результате оценки изображений
на вдохе и на выдохе, с 2 сторон). Показано, что боль- 206 пациентов с БАС и 104 пациентов группы контроля
ше всего толщина уменьшалась в m. geniohyoideus были сделаны выводы о наличии корреляции между
и меньше всего – в мышцах руки. Только уменьшение уменьшением значений ряда показателей (таких как,
толщины m. geniohyoideus коррелировало с нарастанием например, длина, ширина языка по данным УЗИ)
тяжести дыхательной недостаточности (оценивалась фор- со скоростью развития как бульбарной дисфункции,
сированная жизненная емкость легких) и ухудшением так и моторных нарушений в целом.
при оценке по шкале ALSFRS-R. Также авторы отмечают, Ультразвуковое исследование диафрагмы. Ведущей
что необходимы более обширные исследования с исполь- причиной смерти пациентов с БАС является прогрес-
зованием групп контроля для разных возрастных групп, сирующая дыхательная недостаточность с постепен-
которые в дальнейшем могут помочь определить чувст- ным вовлечением дыхательной мускулатуры, в первую
вительность УЗ-метода в диагностике БАС [42]. очередь за счет диафрагмы [47].
Ультразвуковое исследование мышц языка. Особый Ранняя оценка функции диафрагмы необходима
интерес представляет возможность УЗ-оценки мышц для своевременного введения неинвазивной вентиля-
бульбарной группы. Эта мышечная группа является ции легких, что способствует повышению выживаемо-
уникальной структурой, связанной с наличием ряда сти и улучшению качества жизни пациента. Стандарт-
внешних и собственных мышц, которые представляют ные методы оценки дыхательной функции имеют ряд
собой единую функциональную систему и обеспечи- ограничений. Так, при проведении спирометрии не-
вают выполнение сложных действий в трехмерном обходимо понимание и выполнение пациентом после-
пространстве. Эти особенности приводят к тому, что довательных инструкций. Электрофизиологические
при УЗИ, несмотря на высокую доступность для визу- тесты, такие как стимуляция диафрагмального нерва,
ализации, отмечается достаточно вариабельная эхо- часто связаны с дискомфортом пациента и методичес
генность различных мышечных групп, разнонаправ- кими сложностями.
251’2022 Нервно-мышечные Б О Л Е З Н И
Neuromuscular DISEASES Лекции и обзоры
ТОМ 12 VOL. 12
Ультразвуковое исследование является быстрой интересованных мышц, их толщины и вычислением
неинвазивной методикой оценки состояния диафраг- УЗ-индекса «расщепленной кисти» [58, 59].
мы, которая не требует дополнительной подготовки Одно из таких исследований было проведено H. Seok
пациента и обычно хорошо им переносится. Ряд ис- и соавт. [58]. Было обследовано 44 пациента с БАС,
следователей продемонстрировали возможности УЗИ 18 здоровых и 9 пациентов с другими нервно-мышеч-
для обнаружения нарушений функции диафрагмы ными заболеваниями. После расчета индексов «расще-
по сравнению с контролем [48–50]. S. Pinto и соавт. пленной кисти» по результатам электромиографии
(2016) обнаружили корреляцию толщины диафрагмы, и УЗИ было сделано заключение о том, что индекс «рас-
измеренной при УЗИ, с амплитудой М-волны при сти- щепленной кисти» (рассчитанный по показателям эхоген-
муляции диафрагмального нерва, а также с объемом ности указанных мышц) значительно выше у пациентов
максимальной вентиляции легких и форсированной с БАС (51,7 ± 28,3), чем в группе контроля (29,7 ± 9,9),
жизненной емкостью легких [51]. а также у пациентов с другими нервно-мышечными
Таким образом, УЗ-оценка толщины и подвижно- заболеваниями (36,5 ± 7,3; p1’2022
Нервно-мышечные Б О Л Е З Н И
Лекции и обзоры Neuromuscular DISEASES
ТОМ 12 VOL. 12
2000;1(5):293–9. Muscle Nerve 2011;44(3):346–51. in neuromuscular disease using
DOI: 10.1080/146608200300079536. DOI: 10.1002/mus.22035. computerized real-time sonography.
7. De Carvalho M., Dengler R., Eisen A. 20. Nodera H., Takamatsu N., Shimatani Y. Muscle Nerve 1988;11(3):270–5.
et al. Electrodiagnostic criteria et al. Thinning of cervical nerve roots DOI: 10.1002/mus.880110313.
for diagnosis of ALS. Clin Neurophysiol and peripheral nerves in ALS as measured 32. Walker F.O., Donofrio P.D., Harpold G.J.
2008;119(3):497–503. by sonography. Clin Neurophysiol et al. Sonographic imaging of muscle
DOI: 10.1016/j.clinph.2007.09.143. 2014;125(9):1906–11. contraction and fasciculations:
8. Okita T., Nodera H., Shibuta Y. et al. DOI: 10.1016/j.clinph.2014.01.033. A correlation with electromyography.
Can Awaji ALS criteria provide earlier 21. Schreiber S., Abdulla S., Debska- Muscle Nerve 1990;13(1):33–9.
diagnosis than the revised El Escorial Vielhaber G. et al. Peripheral nerve DOI: 10.1002/mus.880130108.
criteria? J Neurol Sci 2011;302(1–2): ultrasound in amyotrophic lateral sclerosis 33. Gunreben G., Bogdahn U. Real-time
29–32. DOI: 10.1016/j.jns.2010.12.007. phenotypes. Muscle Nerve 2015;51(5): sonography of acute and chronic muscle
9. Mills K.R. Detecting fasciculations 669–75. DOI: 10.1002/mus.24431. denervation. Muscle Nerve 1991;14(7):
in amyotrophic lateral sclerosis: duration 22. Mori A., Nodera H., Takamatsu N. et al. 654–64. DOI: 10.1002/mus.880140709.
of observation required. J Neurol Sonographic evaluation of cervical nerve 34. Misawa S., Noto Y., Shibuya K. et al.
Neurosurg Psychiatry 2011;82(5):549–51. roots in ALS and its clinical subtypes. Ultrasonographic detection
DOI: 10.1136/jnnp.2009.186833. J Med Invest 2016;63(1–2):54–7. of fasciculations markedly increases
10. Ikai M., Fukunaga T. Calculation DOI: 10.2152/jmi.63.54. diagnostic sensitivity of ALS. Neurology
of muscle strength per unit cross-sectional 23. Schreiber S., Dannhardt-Stieger V., 2011;77(16):1532–7.
area of human muscle by means Henkel D. et al. Quantifying disease DOI: 10.1212/WNL.0b013e318233b36a.
of ultrasonic measurement. progression in amyotrophic lateral 35. Рушкевич Ю.Н., Забродец Г.В.,
Int Z Angew Physiol 1968;26(1):26–32. sclerosis using peripheral nerve Лихачев С.А. Ультразвуковая визуали-
DOI: 10.1007/BF0069608. sonography. Muscle Nerve 2016;54(3): зация мышц в диагностике бокового
11. Heckmatt J.Z., Dubowitz V., Leeman S. 391–7. DOI: 10.1002/mus.25066. амиотрофического склероза. Нервно-
Detection of pathological change 24. Noto Y., Garg N., Li T. et al. Comparison мышечные болезни 2014;(1):30–6.
in dystrophic muscle with B-scan of cross-sectional area and distal-proximal [Rushkevich Yu.N., Zabrodets G.V.,
ultrasound imaging. Lancet nerve ratios in amyotrophic lateral Likhachev S.A. Muscle ultrasound
1980;1(8183):1389–90. sclerosis. Muscle Nerve 2018;58(6): imaging in the diagnosis of amyotrophic
DOI: 10.1016/s0140-6736(80)92656-2. 777–83. DOI: 10.1002/mus.26301. lateral sclerosis. Nervno-myshechnye
12. Grimm A., Teschner U., Porzelius C. et al. 25. Scheidl E., Böhm J., Simó M. Different bolezni = Neuromuscular Diseases
Muscle ultrasound for early assessment patterns of nerve enlargement 2014;(1):30–6. (In Russ.)].
of critical illness neuromyopathy in severe in polyneuropathy subtypes as detected by DOI 10.17650/2222-8721-2014-0-1-30-36.
sepsis. Crit Care 2013;17(5):R227. ultrasonography. Ultrasound Med Biol 36. Takamatsu N., Nodera H., Mori A. et al.
DOI: 10.1186/cc13050. 2014;40(6):1138–45. Which muscle shows fasciculations by
13. Fornage B. Peripheral nerves of the DOI: 10.1016/j.ultrasmedbio.2013.12.020. ALS. J Med Invest 2016;63(1–2):49–53.
extremities: imaging with US. Radiology 26. Loewenbrück K.F., Liesenberg J., DOI: 10.2152/jmi.63.49.
1988;167(1):179–82. Dittrich M. et al. Nerve ultrasound 37. Johansson M.T., Ellegaard H.R.,
DOI: 10.1148/radiology.167.1.3279453. in the differentiation of multifocal motor Tankisi H. et al. Fasciculations in nerve
14. Lee F.C., Singh H., Nazarian L.N. et al. neuropathy (MMN) and amyotrophic and muscle disorders: A prospective study
High-resolution ultrasonography in the lateral sclerosis with predominant lower of muscle ultrasound compared
diagnosis and intraoperative management motor neuron disease (ALS/LMND). to electromyography. Clin Neurophysiol
of peripheral nerve lesions. J Neurosurg J Neurol 2016;263(1):35–44. 2017;128(11):2250–7.
2011;114(1):206–11. DOI: 10.1007/s00415-015-7927-9. DOI: 10.1016/j.clinph.2017.08.031.
DOI: 10.3171/2010.2.JNS091324. 27. Goedee H.S., van der Pol W.L., 38. Nijholt W., Scafoglieri A., Jager-Wittenaar H.
15. Zaidman C.M., Al-Lozi M., Pestronk A. van Asseldonk J.-T.H. et al. Diagnostic et al. The reliability and validity
Peripheral nerve size in normals value of sonography in treatment-naive of ultrasound to quantify muscles in older
and patients with polyneuropathy: chronic inflammatory neuropathies. adults: A systematic review. J Cachexia
An ultrasound study. Muscle Nerve Neurology 2017;88(2):143–51. Sarcopenia Muscle 2017;8(5):702–12.
2009;40(6):960–6. DOI: 10.1212/WNL.0000000000003483. DOI: 10.1002/jcsm.12210.
DOI: 10.1002/mus.21431. 28. Herraets I.J.T., Goedee H.S., Telleman J.A. 39. Arts I.M., Overeem S., Pillen S. et al.
16. Grimm A., Heiling B., Schumacher U. et al. Nerve ultrasound for diagnosing Muscle changes in amyotrophic lateral
et al. Ultrasound differentiation of axonal chronic inflammatory neuropathy: sclerosis: A longitudinal ultrasonography
and demyelinating neuropathies. Muscle A multicenter validation study. Neurology study. Clin Neurophysiol
Nerve 2014;50(6):976–83. 2020;95(12):e1745–e1753. 2011;122(3): 623–8.
DOI: 10.1002/mus.24238. DOI: 10.1212/WNL.0000000000010369. DOI: 10.1016/j.clinph.2010.07.023.
17. Sobue G., Matsuoka Y., Mukai E. et al. 29. Loewenbrück K.F., Werner R., Günther R. 40. Arts I.M., Pillen S., Schelhaas H.J. et al.
Pathology of myelinated fibers in cervical One nerve surfaces: A clinically guided Normal values for quantitative muscle
and lumbar ventral spinal roots nerve ultrasound protocol for the ultrasonography in adults. Muscle Nerve
in amyotrophic lateral sclerosis. J Neurol differentiation of multifocal motor 2010;41(1):32–41.
Sci 1981;50(3):413–21. neuropathy (MMN) and amyotrophic DOI: 10.1002/mus.21458.
DOI: 10.1016/0022-510x(81)90153-2. lateral sclerosis (ALS). J Neurol 41. Arts I.M.P., Overeem S., Pillen S. et al.
18. Atsumi T., Miyatake T. Morphometry 2021;268(4):1495–507. Muscle ultrasonography: A diagnostic tool
of the degenerative process in the DOI: 10.1007/s00415-020-10323-6. for amyotrophic lateral sclerosis.
hypoglossal nerves in amyotrophic lateral 30. Schreiber S., Vielhaber S., Schreiber F. Clin Neurophysiol 2012;123(8):1662–7.
sclerosis. Acta Neuropathol et al. Peripheral nerve imaging DOI: 10.1016/j.clinph.2011.11.262.
1987;73(1):25–31. in amyotrophic lateral sclerosis, 42. Pathak S., Caress J.B., Wosiski-Kuhn M.
DOI: 10.1007/BF00695498. Clin Neurophysiol 2020;131(9):2315–26. et al. Pilot study of neuromuscular
19. Cartwright M.S., Walker F.O., Griffin L.P. DOI: 10.1016/j.clinph.2020.03.026. ultrasound as a biomarker for ALS.
et al. Peripheral nerve and muscle 31. Fischer A.Q., Carpenter D.W., Muscle Nerve 2019;59(2):181–6.
ultrasound in amyotrophic lateral sclerosis. Hartlage P.L. et al. Muscle imaging DOI: 10.1002/mus.26360.
271’2022 Нервно-мышечные Б О Л Е З Н И
Neuromuscular DISEASES Лекции и обзоры
ТОМ 12 VOL. 12
43. Tarabichi O., Bulbul M.G., Ultrasound Med Biol 2018;44(4):786–93. in amyotrophic lateral sclerosis:
Kanumuri V.V. et al. Utility of intraoral DOI: 10.1016/j.ultrasmedbio.2017.11.020. Pathophysiology, electrophysiology and
ultrasound in managing oral tongue 49. Fantini R., Mandrioli J., Zona S. et al. clinical manifestations. J Neurol
squamous cell carcinoma: Systematic Ultrasound assessment of diaphragmatic Neurosurg Psychiatry 2021;92(10):1126–
review. Laryngoscope 2019;129(3): function in patients with amyotrophic 30.
662–70. DOI: 10.1002/lary.27403. lateral sclerosis. Respirology 2016; DOI: 10.1136/jnnp-2021-326266.
44. Preston J.L., McAllister Byun T., 21(5):932–8. DOI: 10.1111/resp.12759. 55. Weber M., Eisen A., Stewart H. et al.
Boyce S.E. et al. Ultrasound images 50. Yoshioka Y., Ohwada A., Sekiya M. et al. The split hand in ALS has a cortical basis.
of the tongue: A tutorial for assessment Ultrasonographic evaluation of the J Neurol Sci 2000;180(1–2):66–70.
and remediation of speech sound errors. diaphragm in patients with amyotrophic DOI: 10.1016/s0022-510x(00)00430-5.
J Vis Exp 2017;119:55123. lateral sclerosis. Respirology 56. Kuwabara S., Soono M., Komori T. et al.
DOI: 10.3791/55123. 2007;12(2):304–7. Dissociated small hand muscle
45. McIlduff C., Martucci M., Shin C. et al. DOI: 10.1111/j.1440-1843.2006.01029.x. involvement in amyotrophic lateral
Quantitative ultrasound of the tongue: 51. Pinto S., Alves P., Pimentel B. et al. sclerosis: Frequency, extent, and
echo intensity is a potential biomarker Ultrasound for assessment of diaphragm specificity. Muscle Nerve 2008;37(4):
of bulbar dysfunction in amyotrophic in ALS. Clin Neurophysiol 426–30. DOI: 10.1002/mus.20949.
lateral sclerosis. Clin Neurophysiol 2016;127(1):892–7. 57. Menon P., Kiernan M.C., Yiannikas C.
2020;131(10):2423–8. DOI: 10.1016/j.clinph.2015.03.024. Split-hand index for the diagnosis
DOI: 10.1016/j.clinph.2020. 52. Hiwatani Y., Sakata M., Miwa H. of amyotrophic lateral sclerosis.
06.027. Ultrasonography of the diaphragm Clin Neurophysiol 2013;124(2):410–6.
46. Hensiek N., Schreiber F., Wimmer T. in amyotrophic lateral sclerosis: Clinical DOI: 10.1016/j.clinph.2012.07.025.
Sonographic and 3T-MRI-based significance in assessment of respiratory 58. Seok H.Y., Park J., Kim Y.H. et al. Split
evaluation of the tongue in ALS. Neuro functions. Amyotroph Lateral Scler hand muscle echo intensity index as a
Image Clin 2020;26:102233. Frontotemporal Degener 2013;14(2):127–31. reliable imaging marker for differential
DOI: 10.1016/j.nicl.2020.102233. DOI: 10.3109/17482968.2012.729595. diagnosis of amyotrophic lateral sclerosis.
47. Brown R.H., Al-Chalabi A. Amyotrophic 53. Khalaf R., Martin S., Ellis C. Relative J Neurol Neurosurg Psychiatry 2018;89(9):
lateral sclerosis. N Engl J Med preservation of triceps over biceps strength 943–8. DOI: 10.1136/jnnp-2017-317917.
2017;377(2):162–72. in upper limb-onset alS: The “split 59. Abraham A., Fainmesser Y., Drory V.
DOI: 10.1056/NEJMra1603471. elbow”. J Neurol Neurosurg Psychiatry et al. Split-hand phenomenon in motor
48. Cardenas L.Z., Santana P.V., Caruso P. 2019;90(7):730–3. neuron diseases: Sonographic assesment
et al. Diaphragmatic ultrasound correlates DOI: 10.1136/jnnp-2018-319894. of muscle thickness. Clin Neurophysiol
with inspiratory muscle strength and 54. Corcia P., Bede P., Pradat P.F. et al. Split- 2020;131(8):1721–5.
pulmonary function in healthy subjects. hand and split-limb phenomena DOI: 10.1016/j.clinph.2020.04.163.
Вклад авторов
А.В. Мансурова: написание текста рукописи, обзор публикаций по теме статьи, сбор и анализ материалов;
Н.А. Супонева, А.О. Чечёткин, М.Н. Захарова, Д.А. Гришина: редактирование текста рукописи.
Authors’ contributions
A.V. Mansurova: article writing, reviewing of publications of the article’s theme, collection and analysis of materials;
N.A. Suponeva, A.O. Chechetkin, M.N. Zakharova, D.А. Grishina: article editing.
ORCID авторов / ORCID of authors:
А.В. Мансурова / A.V. Mansurova: https://orcid.org/0000-0003-4547-1263
А.О. Чечёткин / A.O. Chechetkin: https://orcid.org/0000-0002-8726-8928
Н.А. Супонева / N.A. Suponeva: https://orcid.org/0000-0003-3956-6362
Д.А. Гришина / D.А. Grishina: https://orcid.org/0000-0002-7924-3405
М.Н. Захарова / M.N. Zakharova: https://orcid.org/0000-0002-1072-9968
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.
Финансирование. Работа выполнена без спонсорской поддержки.
Financing. The work was performed without external funding.
Статья поступила: 27.12.2021. Принята к публикации: 31.01.2022.
Article submitted: 27.12.2021. Accepted for publication: 31.01.2022.
28Вы также можете почитать
